Evolution et écologie des géminivirus à l'échelle des écosystèmes réunionnais : impact du paysage végétal et de l'anthropisation - Agropolis
Thèse Année : 2023

Evolution and ecology of geminiviruses at the scale of Réunion Island ecosystems : impact of vegetation landscape and anthropization

Evolution et écologie des géminivirus à l'échelle des écosystèmes réunionnais : impact du paysage végétal et de l'anthropisation

Résumé

The simplification of environments through agriculture or the introduction of invasive exotic species into new environments alters the composition and dynamics of plant communities, and consequently, the phytoviruses they host. Therefore, despite the apparent difficulty of analyzing all factors influencing the richness and structure of viral communities, we chose to address these questions through the prism of hosts at the scale of La Réunion.First, we developed and evaluated a metagenomic approach based on high-throughput sequencing, dedicated to the detection of circular DNA viruses through the combined use of RCA and long-read sequencing on MinION. Comparing the results to those obtained by a classical Sanger sequencing cloning method validated the quality of assembled viral genomes and the use of this protocol for exploring and characterizing circular DNA virus genomes.The use of the RCA-MinION protocol on 273 pools of 61 species of Poales sampled from three differently anthropized ecosystems (agro-ecosystems, coastal meadows, and upland meadows) allowed the identification of 92 genomes of circular ssDNA viruses. Among them, the genome of a chimeric virus resulting from recombination between a geminivirus and an alphasatellite stood out. Beyond once again demonstrating the high variability and strong evolutionary potential of viruses in the Cressdnaviricota phylum, the characterization of this virus genome and the study of its biology shed light on the role of multipartism and inter-species viral synergy in host adaptation. Furthermore, twelve species of the Mastrevirus genus, whether newly described or not, a defective genome, and an alphasatellite were molecularly characterized. Mastreviruses were predominantly identified on exotic annual Poaceae sampled in agro-ecosystems. The overall analysis of the plant-virus interaction network revealed a positive correlation between host and mastrevirus richness, consistent with an amplification effect. With the absence of a resident viral community in La Réunion, we highlighted an association between mastreviruses and exotic plants dependent on agricultural environments, suggesting that the origin of these viruses on the island is closely linked to the introduction of infected plant material from the African continent.Finally, we extended these analyses to all described phytoviruses on non-cultivated indigenous and exotic herbaceous species for the fraction of sites showing the strongest contrasts in their degrees of plant invasion. Through the combination of two generalist metagenomic approaches, we detected 28 genera from 18 families of phytoviruses, among which, 45% appear to belong to previously undescribed viral species. Overall, indigenous plants exhibit a greater viral richness than exotics, consistent with the hypothesis of reduced parasitic pressure during introduction events. Furthermore, some viruses known to be responsible for economically important diseases were detected on exotic hosts collected in agro-ecosystems. Like mastreviruses, these descriptions seem to confirm that agro-ecosystems represent preferred entry points for many phytoviruses in La Réunion. Finally, the detection of the Barley Yellow Dwarf Virus (BYDV; family Tombusviridae) on sweet vernal grass, Anthoxanthum odoratum (Poaceae Family), in the upland ecosystems of La Réunion, and its absence in agro-ecosystems, could suggest a host-virus mutualism phenomenon and the potential, or even essential, role of this virus in the success of the invasion of this exotic plant in these ecosystems.
La simplification des milieux par l’agriculture ou l’introduction d’espèces exotiques envahissantes dans de nouveaux environnements, modifient la composition et la dynamique des communautés végétales et par extension les phytovirus qu’elles hébergent. Ainsi, malgré la difficulté apparente d’analyser l’intégralité des facteurs influençant la richesse et la structure des communautés virales, nous avons choisi d’aborder ces questions par le prisme des hôtes à l’échelle de La Réunion.Tout d'abord nous avons élaboré et évalué une approche métagénomique basée sur le séquençage haut débit, dédiée à la détection de virus à ADN circulaire par l’utilisation combinée de la RCA et du séquençage long reads sur MinION. La comparaison des résultats à ceux obtenus par une méthode classique de clonage-séquençage Sanger a permis de valider la qualité des génomes viraux assemblés et l’utilisation de ce protocole pour l’exploration et la caractérisation des génomes de virus à ADN circulaire.L’utilisation du protocole RCA-MinION sur 273 pools de 61 espèces de Poales échantillonnés sur trois types d’écosystèmes différemment anthropisés (agro-écosystèmes, prairies littorales et altimontaines) a permis d’identifier 92 génomes de virus à ADNsb circulaire. Parmi eux, le génome d’un virus chimérique issu de la recombinaison entre un géminivirus et un alphasatellite s’est distingué. Au-delà de démontrer une nouvelle fois la grande variabilité et le fort potentiel d’évolution des virus du phylum Cressdnaviricota, la caractérisation du génome de ce virus et l’étude de sa biologie nous éclairent sur le rôle du multipartisme et de la synergie virale inter-espèces dans l’adaptation à l’hôte. Par ailleurs, douze espèces du genre Mastrevirus, nouvellement décrites ou non, un génome défectif et un alphasatellite ont été caractérisés moléculairement. Les mastrévirus ont été identifiés en majorité sur des Poaceae annuelles exotiques échantillonnées dans les agro-écosystèmes. L’analyse globale du réseau d’interactions plantes-virus a révélé une corrélation positive entre la richesse en hôtes et en mastrévirus, compatible avec un effet d’amplification. Avec l’absence d’une communauté virale résidente à La Réunion, nous avons mis en lumière une association entre les mastrévirus et les plantes exotiques inféodées aux milieux agricoles, suggérant que l’origine de ces virus sur l’île est intimement liée à l’introduction de matériel végétal infecté depuis le continent Africain.Enfin, nous avons étendu ces analyses à l'ensemble des phytovirus décrits sur des espèces herbacées non cultivées indigènes et exotiques pour la fraction des sites présentant les contrastes les plus forts dans leurs degrés d’invasion végétale. Grâce à la combinaison de deux approches métagénomiques généralistes, nous avons détecté 28 genres de 18 familles de phytovirus parmi lesquelles, 45% semblent appartenir à des espèces virales jamais décrites. Globalement, les plantes indigènes présentent une plus grande richesse virale que les exotiques, compatible avec l’hypothèse du relâchement de la pression parasitaire lors des évènements d’introduction. De plus, certains virus connus comme responsables de maladies d’importance économique ont été détectés sur des hôtes exotiques collectés dans les agro-écosystèmes. Comme pour les mastrévirus, ces descriptions semblent confirmer que les agro-écosystèmes représentent les portes d’entrée privilégiées de nombreux phytovirus à La Réunion. Enfin, la détection du barley yellow dwarf virus (BYDV ; famille des Tombusviridae) sur flouve odorante, Anthoxanthum odoratum (Famille Poaceae), dans les écosystèmes altimontains de La Réunion, et son absence dans les agro-écosystèmes, pourraient suggérer un phénomène de mutualisme hôte-virus et le rôle potentiel, voire essentiel, de ce virus dans le succès de l'invasion de cette plante exotique dans ces écosystèmes.
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Dates et versions

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  • HAL Id : tel-04860568 , version 1

Citer

Sélim Ben Chehida. Evolution et écologie des géminivirus à l'échelle des écosystèmes réunionnais : impact du paysage végétal et de l'anthropisation. Phytopathologie et phytopharmacie. Université de la Réunion, 2023. Français. ⟨NNT : 2023LARE0037⟩. ⟨tel-04860568⟩
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